金属-微生物界面电子传递机制及其对金属腐蚀的影响
李顺灵1, 屈庆1, 李蕾2, 康亚鑫1
1.云南大学 化学科学与工程学院·药学院,云南 昆明 650091;
2.云南大学 生物资源保护与利用重点实验室,云南 昆明 650091
通信作者:屈 庆(1971-),男,安徽人,教授,博士生导师,主要从事材料电化学、生物电化学、材料腐蚀与防护方面的研究.E-mail:quqing@ynu.edu.cn.

作者简介:李顺灵(1989-),女,云南人,博士生,主要从事电化学腐蚀与防护研究.E-mail:12015001053@ynu.edu.cn.李 蕾(1971-),女,云南人,副研究员,主要从事微生物代谢产物和微生物电化学研究.E-mail:leelei@ynu.edu.cn.

摘要

在微生物与金属共存的环境中,微生物能够利用胞外金属进行物质和能量代谢,从而起到加速/抑制了金属腐蚀的作用.综述了金属-微生物界面电子传递及其对金属腐蚀影响的研究现状,着重介绍了金属氧化物对微生物新陈代谢的促进作用,金属-微生物界面电子转移方式和相互作用机制对金属腐蚀的影响.探讨了电化学微生物腐蚀中的胞外电子转移与微生物代谢的相关性.

关键词: 微生物腐蚀; 金属-微生物相互作用; 胞外电子转移; 电化学腐蚀
中图分类号:TG172 文献标志码:A 文章编号:0258-7971(2018)06-1240-06
Mechanisms of interfacial electron transfer between metal and microbial and its effect on metal corrosion
LI Shun-ling1, QU Qing1, LI Lei2, KANG Ya-xin1
1.School of Chemical Science and Technology,Yunnan University,Kunming 650091,China
2.Laboratory for Conservation and Utilization of Bio-Resources,Yunnan University,Kunming 650091,China
Abstract

In the co-existing environment of microbes and metals,microbes can use extracellular metals for substance and energy metabolism,which accelerates or inhibits the corrosion of metals.The influence of metal-microorganism interface electron transfer on metal corrosion is reviewed in this paper,especially the effects of metal oxides on the metabolism of microorganism,the mode of electron transfer between metal and microorganism interface and the mechanism of interaction on metal corrosion are focused,furthermore,the relationship between extracellular electron transfer and microbial metabolism of electrical microbial influenced corrosion is introduced.

Keyword: microbiologically influenced corrosion; metal-microbial interaction; extracellular electron transfer; electrochemical corrosion

金属材料被广泛应用于各个领域, 由于环境(水、微生物、空气)等因素引起的金属材料腐蚀问题普遍存在.据报道, 许多海上、石油、天然气等重大事故的发生是由金属腐蚀所引起的; 在美国每1美元的国内生产总值(GDP)腐蚀成本为6美分; 在全球范围内, 这相当于每年4万亿美元, 相当于40次卡特里娜飓风造成的损失[1].中国工程院重大咨询项目“ 我国腐蚀状况及控制战略研究” 发布的调查发现, 我国每年的腐蚀成本超过2万亿元, 约占国内生产总值的3.34%, 人均承担腐蚀成本1555元[2].由此可见, 金属腐蚀造成的经济损失是非常庞大的.其中, 由微生物所引起的腐蚀约占总腐蚀的20%[3].所以, 充分地认识微生物对金属腐蚀影响的机理具有极其重要的现实意义.微生物腐蚀(Microbiologically influenced corrosion, MIC), 是指微生物生命活动及其代谢产物直接/间接地加速材料腐蚀的过程[4, 5].早期, 学者们大多采用电化学方法研究微生物腐蚀, 但电化学方法并不能完整地反映微生物腐蚀金属的真实过程.随着先进的显微学、光谱学等分析技术和分子生物学的发展, 从分子水平认识金属和微生物相互作用的机制, 有助于深入理解MIC过程的内在规律和制约因素.全面的认识微生物对金属腐蚀的影响, 有助于开发有效的微生物腐蚀的防腐材料.

MIC是一个普遍存在的现象, 在水、空气、土壤等微生物存在和生长的场所, 均会引起金属不同程度的腐蚀[3, 4].引起MIC的微生物主要有细菌、藻类、真菌、病毒以及原核生物[3].不同微生物, 其腐蚀结果不同.因此, 有必要深入研究MIC机制.MIC机制从形式分为2种:微生物从周围环境中的有机物获得电子, 形成有机酸等代谢产物, 加速阴极反应、促进金属腐蚀的化学微生物腐蚀 (Chemical microbial influenced corrosion, CMIC); 具有胞外电子转移 (EET) 能力的微生物(即电化学活性微生物)直接从金属表面获取电子, 加速金属腐蚀的电化学微生物腐蚀 (Electrical microbial influenced corrosion, EMIC)[6].近年来, EMIC引起了广泛关注, 但关于EMIC的报道仍较少, 研究仍有待深入.微生物如何利用胞外的金属进行物质和能量代谢是认识EMIC的关键.探索这一科学问题需综合运用分子生物学、化学、冶金学、电化学等多学科的知识和技术, 从微生物的生化过程、金属材料的界面反应等不同方面描述金属和微生物之间的微观作用机制.本文着重介绍了微生物异化还原/氧化金属氧化物方面的研究进展, 并阐述了微生物胞外电子与金属之间的相互作用对腐蚀的影响以及胞外电子转移和微生物代谢的相关性, 从而为微生物腐蚀的相关研究提供理论参考.

1 金属氧化物对微生物新陈代谢的促进作用

在MIC过程中, 微生物吸附到金属材料表面, 会产生特殊的细胞结构如纤毛/分泌出胞外多糖(EPS)等物质, 以便更加牢固地吸附至金属表面.微生物在金属材料表面生长并形成微菌落, 营造出局部微环境.这种方式形成的生物膜厚度为微米量级, 是原子/分子尺度的一万倍, 可以看作介于金属材料表面与环境之间的一道输运屏障[7].金属与微生物之间的相互作用驱动了能量的变化以及物质的迁移.微生物可以通过利用金属(Fe、Ni、 Mn等)、非金属元素(C、P和S等)维持自身生命活动.如Qu等[8, 9]研究黑曲霉和哈茨木霉菌2种真菌对AZ31B镁合金腐蚀影响时, 发现由于镁离子对2种真菌的生理活性的影响不同, 导致表面的吸附行为不同, 从而促进了镁合金的点蚀.微生物可以通过多种途径利用金属材料中的金属和非金属元素促进自身的新陈代谢.胞外电子传递是最重的方式之一.

金属氧化物作为电子受体/供体促进微生物的生长和代谢.许多研究表明, 异化金属还原菌在Fe循环过程中还原Fe(Ⅲ )氧化物, 还原其它重要金属离子如Mn2+, 以及在厌氧环境中的碳和各种营养元素的生物地球化学循环中起着主要作用[10, 11].Liu等[12]发现Rhodopsetdomonas palustris TIE-1、Sideroxydans lithotroohicus ES-1金属氧化菌以多种形态的亚铁离子作为电子/能量来源, 还原氧气(O2)、二氧化碳(CO2)和硝酸盐(N O3-), 促进自身的生长代谢.Konhauser等[13]报道称, 铁还原/氧化菌与铁氧化矿物之间的相互作用促进了铁、碳等元素的地球化学循环, 同时促进了物质的迁移.相似的作用机制可能发生在金属腐蚀过程中.微生物以金属材料中的Fe、Mn、Al、Mg和Cr等金属元素为电子来源进行呼吸代谢, 从而促进金属材料的腐蚀.Mori等[14]研究表明Methanococcusmaripaludis Mi1c10能够以Fe为电子来源进行呼吸代谢, 促进铁的腐蚀.研究者还发现产乙酸菌[15]和硝酸盐还原菌[16]不仅可以代谢产生腐蚀性有机酸(乙酸、乳酸等)和腐蚀性化合物(亚硝酸盐)引起CMIC; 而且, 还直接利用金属表面溶解的电子引起EMIC.此外, 研究者还发现, 在缺少碳源营养的条件下, 硫酸盐还原菌(SRB)缺乏生长所必需的有机物质, 生长处于停滞阶段; 此时, SRB为了维持其生命所必需的能量从金属表面获得电子, 导致了金属的腐蚀[17, 18].

金属氧化物促进微生物代谢生长的方式主要是微生物与胞外金属之间的电子转移.微生物通过直接或间接的方式利用胞外的金属进行呼吸作用.直接方式是微生物直接与金属接触, 通过细胞外膜上具有氧化还原活性的蛋白实现电子的跨膜传递[19]; 间接方式是微生物不与金属表面接触, 通过纳米导电线或者微生物分泌的电子传导物质实现和金属之间的电子传递[20].

2 参与金属和微生物界面电子传递的物质

微生物在胞外呼吸过程中, 利用细胞膜的电子传输链实现跨膜电子转移, 将细胞内代谢过程和胞外金属的氧化还原联系起来.二者相互作用, 从而加速或抑制了细胞代谢和金属界面反应.

在电子传递过程中起关键作用的是细胞色素蛋白; 细胞色素蛋白含有多个血红素, 电子可以在相邻血红素的铁原子之间进行跳跃, 使得细胞色素蛋白具有传导电子的能力[21].值得注意的是:细胞色素蛋白具有得失电子的双向功能[22, 23].这样, 这种电子传递功能可能促进金属腐蚀, 也可能抑制金属腐蚀.Deng等[24]研究表明, Desulfovi brioferrophilus strain IS5从惰性电极上获取电子, 利用膜外细胞色素C将转移电子到细胞内部, 从而加速了铁的腐蚀.此外, Enning 等[25]认为, SRB加速钢腐蚀, 是由于铁溶解产生的电子以细胞色素C为载体, 通过细胞外膜、细胞周质、细胞质膜传递到细胞质内; S O42-也通过细胞质膜进入胞内, 被硫酸盐活化酶活化后, 与电子传递链偶联并逐级传递, 产生大量ATP; S O42-被还原生成H2S与金属离子相互作用生成FeS, 使得腐蚀反应持续进行.不同的微生物对不同的电子受体/供体细胞色素的基因可能会发生差异性表达[26].在电子传递链中, 这些蛋白质的调节和相互作用也尚不明晰.

另外一方面, 微生物还可以通过纳米导电线或微生物分泌的电子传导物质实现和金属材料之间的电子传递.研究者发现, 利用可溶性的氧化还原电子穿梭物质能使其活化能被降低, 从而提高胞外电子转移速率[27].氧化还原反应过程中, 要求穿梭体水溶性好, 相对分子质量小, 有较强的氧化还原电活性; 这些中介物质(黄素腺嘌呤二核苷酸、细胞色素、溶解酶、吩嗪等)直接与金属离子形成螯合物, 并将它们传递给细胞膜上的蛋白质或本身充当电子载体[28].在腐蚀领域, Zhang等[29]报道称, 向培养基中添加核黄素黄素或腺嘌呤二核苷酸外源性氧化还原介体时, SRB 对304不锈钢的腐蚀程度增大, 点蚀深度增加, 这表明氧化还原介体能够促进金属的腐蚀.

微生物纳米导线有良好的导电性, 可以将电子从内膜横跨周质空间和外膜, 这种渠道多血红素细胞色素能够将电子传递到菌毛上, 延伸十几微米附着在金属表面[30].这样, 微生物可通过纳米导线和金属进行电子交换或从金属表面获得电子, 为其新陈代谢提供能量, 从而起到加速或抑制金属腐蚀的作用.Sherar[31]课题组研究SRB对碳钢腐蚀的影响时, 发现了纳米导线的存在.推测在有机碳源缺乏的情况下, SRB形成了纳米导线延伸到碳钢的表面, 并从碳钢氧化的过程中获取代谢所需的能量以还原硫酸盐.SRB以菌毛蛋白组成的纳米导线结构为桥梁, 直接从碳钢表面获取电子, 促进电子转移, 从而加速了碳钢的腐蚀.

当前, 关于纳米导线传递电子的具体机制仍存在争议.早期研究认为, 纳米导线的导电性是由于表面密集分布的细胞色素C(如OmcS)电子跃迁而产生的[30].然而, 免疫标记和X-射线衍射发现细胞色素C间距太大, 且突变后不影响纳米导线的导电性, 证明了细胞色素C与纳米导线的导电性无关.近年来, 研究者提出纳米导线通过苯环π -π 共轭而传递电子, 他们研究发现PilA 蛋白的 C末端富含芳香氨基酸, 用丙氨酸代替这些芳香氨基酸后, 其导电性随之消失[30, 31, 32].但Yan 等[33]认为单链纳米导线上的氨基酸苯环间距不能够满足π -π 共轭的要求, 且苯环与苯环之间的能量过低, 不能维持纳米导线高效地导电性.也有研究者认为, 纳米导线可通过多条聚集成簇, 从而降低邻近苯环间距; 当苯环平面按最小能量原则呈无规则排序时, 其间距可以达到0.4~0.5nm[34].纳米导线的形成和作用在生态系统中可能普遍存在, 因此, 还需要进一步的探索和研究其机制及其在金属腐蚀中所扮演的角色.

总的来说, 关于微生物-金属界面的电子传递对金属腐蚀影响, 目前的研究主要集中于微生物胞外电子的传递加速了金属的腐蚀, 且作用机制仍处于起步阶段, 而关于胞外电子的传递抑制金属腐蚀的文献仍未见报道.

3 金属-微生物界面的相互作用机制

金属和微生物跨膜电子传输链上细胞色素蛋白、非细胞色素蛋白之间的相互作用决定了金属-微生物界面电子转移效率.研究这些物质在金属表面的吸附作用、电子转移过程的机制和影响因素, 是理解微生物胞外呼吸对金属腐蚀速率影响的关键.

微生物外膜蛋白与金属之间的电子转移过程包括:蛋白质扩散并吸附到金属材料表面, 以及电子在表面吸附的蛋白质分子和金属表面的金属离子之间电子的转移.在生物矿化领域, 研究者通过理论计算发现, 跨膜电子传递链中不同蛋白之间的电子传输率远远大于蛋白质和矿物界面的电子传递速率; 微生物胞外呼吸铁氧化物矿物时的决速步骤取决于细胞外膜蛋白与金属矿物表面之间的电子转移[35].同理, 不同合金材料由于所含元素不同其性质不同, 这样同种微生物对不同的金属材料产生不同的影响, 与微生物胞外电子传递相关.不同的金属元素在微生物物质和能量代谢过程中产生相同或不同的影响.

在氧化还原反应中, 界面电子传递的效率与反应物之间的氧化还原电位差有关.这样, 金属的氧化还原电位对细胞色素蛋白和金属材料界面电子传递速率有较大的影响.Liu等[36]在研究Sideroxydans lithotroohicus氧化磁铁矿中发现, 该菌株可以直接利用外膜细胞色素蛋白(MtoA)氧化矿物品格中的Fe(Ⅱ ), 不用经过矿物溶解释放解离态的Fe(Ⅲ ); 当在磁铁矿晶格中掺杂钛原子, 可以有效地提高矿物品格中Fe (Ⅱ )/Fe(Ⅲ )的比例, 而降低矿物的还原电位; 测量MtoA与钛磁铁矿之间的氧化还原反应动力学, 发现细胞色素蛋白与铁氧化物的界面电子传递速率随着矿物品格中Fe (Ⅱ )/Fe(Ⅲ )的比例的增大而增大, 表明微生物胞外呼吸速率与金属氧化物氧化还原电位之间的内在联系.此外, Venzlaff [37]提出的EMIC机理与电化学反应的电位相关, 且给出了电位分布状况图, 具体图如1所示.不同金属材料, 因其组成元素不同, 氧化还原电位的不同, 同种微生物对不同金属可能产生不同影响.

此外, 环境因素也是影响金属与细胞色素蛋白之间的电子转移效率不可忽视的因素之一.如环境中溶解的氧含量会影响微生物利用金属进行胞外呼吸作用的效率.溶解的氧和金属均可作为微生物的终端电子受体, 氧气的竞争作用使得微生物细胞胞外呼吸金属的效率被降低[38], 导致微生物膜对金属的溶解起到抑制作用, 从而扮演着抑制金属腐蚀的角色.另外一方面, 对于一些产电微生物(如希瓦氏菌), 环境中溶解的氧会促进微生物的生长, 在电极/矿物表面形成生物量更大的生物膜, 使得总的产电效率增加[38], 从而加速金属的溶解, 使金属的腐蚀情况加重.由此可见, 溶解氧对微生物胞外呼吸利用金属的过程存在多重影响, 这样在微生物环境中溶解的氧与生物膜胞外电子传递之间的相互作用对金属材料的腐蚀起到双重作用, 加速/抑制金属腐蚀.

4 总结与展望

金属-微生物界面电子转移是环境中生命体与金属相互作用的一个重要方面, 对于深入认识微生物对金属腐蚀的作用机制具有重要的意义.本文围绕金属与微生物之间的相互作用, 介绍了微生物利用胞外金属促进新陈代谢的不同方式; 微生物利用细胞膜上的一系列细胞色素蛋白组成跨膜电子传递链, 实现胞内物质与胞外金属之间的电子传递.EMIC过程是非常复杂的, 某一种微生物可能同时具备几种胞外电子传递机制.不同的金属材料, 不同的微生物的相互作用可能体现出不同的腐蚀机制.关于EMIC的电子传递机制的研究仍处于起步阶段, 许多问题尚未被解决.

在自然环境中, 金属微生物腐蚀是多种微生物作用的结果.然而, 目前关于胞外电子传递作用对金属腐蚀的研究主要集中在单一菌种.关于种群间的电子传递, 以及生物膜的电活性对腐蚀产生影响的报道仍很少.未来应逐步开展混菌条件下电化学微生物腐蚀机理的研究.

图1 硫酸盐还原菌腐蚀金属时电子传递链与相关电化学反应的标准电极电位分布[37]
细胞外膜(Outer membrane, OM); 细胞质膜(Cytoplasm membrane, CM); 细胞周质(Periplasm, PP); 摄取硫酸盐特异蛋白(Protein for sulfate uptake, SU); 硫酸盐活化酶(Enzyme for sulfate activation, SA); 离子桥(Ion bridges, IB); 细胞质(Cytoplasm, CP) [37]
Fig.1 Electron transfer chain and standarded electrode potential distribution of related electroxhemical reactions for SRB corrosion of metals[37]

微生物进行胞外呼吸的作用与生物科技、新能源开发、冶金、采矿, 环境治理等方面都有密切的联系, 我们可以借鉴这些领域的研究, 开展微生物金属腐蚀的研究, 尤其可利用原位电化学研究方法的介入, 进一步阐明微生物胞外电子传递的腐蚀机理, 从而为找到防治微生物腐蚀的有效方法打下良好的基础; 进而指导极端环境下金属材料的选择(如土壤、海上输油输气管道)和抗菌材料的发展.

The authors have declared that no competing interests exist.

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