烟草花粉与雌蕊互作调控机制研究进展
牛永志1, 廖菊够2, 索文龙1, 陈志芸2, 潘自辉2, 魏雪梅2, 马文广3, 陈穗云2
1.玉溪中烟种子有限责任公司,云南 玉溪 653100
2.云南大学 云南省高校植物病虫害生物防控工程研究中心,云南 昆明 650091
3.云南省烟草农业科学研究院,云南 玉溪 653100
通信作者:陈穗云(1970-),女,云南人,博士,教授,主要从事植物发育生物学和植物抗病机制研究.E-mail:chensuiyun@ynu.edu.cn.马文广(1972-),男,云南人,硕士,研究员,主要从事烟草育种生理及种子科学研究.E-mail:mwg@tobacco-seed.corn.

作者简介:牛永志(1980),男,河南人,硕士,主要从事烟草种子科学与技术研究.E-mail:niuyongzhi@qq.com.

摘要

授粉是植物生活史周期中的一个重要过程.茄科植物属于湿柱头,实心花柱.成功授粉起始于花粉粘附在成熟的柱头表面,接着水合、萌发,花粉管穿过柱头后沿着花柱传导组织细胞间隙朝着胚囊的方向生长,经过助细胞后释放精子完成双受精.在这个过程中,花粉外壁决定因子与花粉管生长通道中的各种成分相互作用,激活花粉管细胞内部的一系列生理生化反应.存在于烟草柱头、花柱传导组织细胞、子房和助细胞中的各种分泌物对于花粉细胞粘附、花粉管生长营养供给、信号传导、方向引导具有重要作用;另外,某些花粉决定因子与雌蕊成分的相互作用也可能导致自交不亲和与杂交不亲和.文章总结了烟草授粉后花粉与雌蕊相互作用涉及的物质及机理,这些物质主要包括蛋白质、多糖、脂类、激素、酶类和黄酮类等.

关键词: 烟草; 授粉; 花粉; 雌蕊; 互作调控机制
中图分类号:Q945.6 文献标志码:A 文章编号:0258-7971(2018)06-1254-07
Research progress on the regulation mechanism of pollen-pistil interactions in Nicotiana
NIU Yong-zhi1, LIAO Ju-gou2, SUO Wen-long1, CHEN Zhi-yun2, PAN Zi-hui2, WEI Xue-mei2, MA Wen-guang3, CHEN Sui-yun2
1.Yuxi Zhongyan Tobacco Seed CO,Yuxi 653100,China
2.Center for Plant Disease & Pest Biocontrol,Yunnan University,Kunming 650091,China;
3.Yunnan Academy of Tobacco Agricultural Sciences,Yuxi 653100,China
Abstract

Pollination is a key process in life cycle of plants.The plants of Solanaceaehave solid styles and wet stigmas.Successful pollination begins with pollen adhering to the surface of the mature stigma,followed by hydration and germination.The pollen tube passes through the stigma and style,targeting to the embryo sac inside the ovule,and the sperm is released to complete double fertilization with the help of the synergid.During this process,pollen coat components interact with the secretion of the pistil,which activates a series physiological and biochemical reactions.At the same time,secretion among the stigma,style,ovule and the synergid plays a key role in the normal growth of pollen tubes,but they could also result in incompatibility in Nicotiana,including self incompatibility and cross incompatibility.In this review,the substances and mechanisms involved in the interaction between pollen and pistil after pollination in Nicotianawere summarized.These substances mainly include proteins,polysaccharides,lipids,hormones,enzymes and flavonoids.

Keyword: Nicotiana; pollination; pollen; pistil; regulation mechanism

烟草(Nicotiana)属于茄科(Solanaceae)植物, 目前已知的超过66 个种, 分属于普通烟(Tabacum)、黄花烟(Rustica)和碧冬烟(Petunioides)3个亚属的14个组中.全世界普遍种植的普通烟草(N.tabacum)和在亚洲西部、前苏联种植的黄花烟草(N.rustica)为栽培种, 其余为野生种.目前, 烟草生产上推广使用的品种遗传基础狭窄, 而烟草野生种在长期的进化过程中形成了适应于不同生态环境的性状, 特别是对不同病、虫等的高抗性、特殊的香气品质等, 是烟草改良的天然基因库[1] .然而, 种间遗传背景差异严重阻碍了杂交育种进程, 很多野生烟草种与栽培烟杂交不亲和(cross-incompatibility), 包括受精前及受精后杂交不亲和, 其中受精前不亲和涉及花粉与雌蕊的复杂互作, 不亲和可能在花粉与柱头、花柱和子房互作的任一环节发生, 而发生在不同部位杂交不亲和的调控机制不同.另外, 植物为了保持高度的杂合性, 在进化过程中形成了自交不亲和(self-incompatibility)机制, 以阻碍自花授粉, 烟草为配子体自交不亲和(gametophyte self incompatibility), 不亲和一般发生在花柱中[2].

系统地整理烟草授粉后花粉与雌蕊相互作用的成分与其可能的调控机制, 对研究烟草种间杂交不亲和调控机制有重要意义, 可更好的指导育种实践.目前, 有许多关于花粉雌蕊相互作用分子调控机制的文献综述, 但关于茄科植物烟草的报道多是零散的针对某些物质的研究论文.本文系统的总结了烟草花粉粘附在柱头表面, 水合、萌发、花粉管在柱头、花柱中生长并进入胚珠到达胚囊的整个过程中, 花粉和雌蕊的相互作用机理及涉及到的分子与物质, 这些物质由配子体或孢子体分泌; 某些花粉与雌蕊成分相互作用后引导花粉管朝着子房的方向正常生长, 而某些成分相互作用后引发不亲和反应.

1 花粉与柱头互作
1.1 花粉粘附在柱头表面

烟草柱头由3部分构成:乳突细胞形成的表皮层, 分泌细胞形成的传导组织和周围的薄壁组织细胞层[3].植物成功授粉起始于花粉粘附在柱头表面, 烟草雌蕊成熟后柱头分泌细胞分泌大量物质到柱头乳突细胞表面, 这些分泌物有较大的粘性, 花粉成功粘附在柱头上主要依赖于分泌液的表面张力, 因此没有种间的特异性[4, 5].

1.2 花粉的水合、萌发和生长

花粉粘附于柱头表面后, 要成功地萌发及生长依赖于花粉粒的水合, 柱头分泌物对花粉水合具有重要作用, 当花粉粒落到柱头乳突的顶端、分泌液水平之上时不能发生水合作用[6].柱头分泌液由疏水性的油脂类构成, 分泌液之下有结晶状态的水, 疏水的分泌液和亲水的水层环境对于花粉的萌发至关重要.结晶水是花粉水合过程中水分的直接来源, 结晶扫描电镜技术表明花粉粒与柱头相互作用的地方结晶水逐渐消失[7, 8, 9].疏水的分泌液具有多重作用:一方面, 它对花粉和柱头表面的水分流失有阻碍作用, 在柱头表面建立了水分梯度, 使得花粉萌发并朝着水分较高的柱头表面生长, 同时确保分泌液中的水分含量不过高从而避免花粉管的不定向生长[10, 11, 12, 13, 14]; 另外, 分泌液中的长链甘油脂肪酸酯能够刺激花粉的水合作用, Wolters -Arts等的实验表明对于切除柱头的雌蕊, 不饱和甘油三酯能恢复花粉在花柱中的水合萌发并使其穿过花柱生长[7, 10].在这个过程中, 花粉粒细胞膜上的水孔蛋白扮演了重要角色, 它调节水分从柱头表面流向花粉[9, 15].

在烟草的柱头分泌组织中还表达一种富含半胱氨酸偏酸性的12 ku蛋白STIG1, 该蛋白在柱头分泌组织开始分化时表达, 稳定性高, 在成熟柱头分泌液中仍能提取到该蛋白.Verhoeven等研究认为STIG1的主要作用在于控制分泌物如脂类的释放及确定其被分泌到柱头细胞表面的时间, 也可能在柱头分泌细胞的分化过程中发挥作用[16]; Cheung研究表明, 矮牵牛花黄酮缺失突变体的花粉不能在柱头上萌发, 添加外源黄酮类物质山奈酚可以使花粉在柱头上萌发, 这说明存在于柱头和花粉中的山奈酚可能在花粉萌发过程中发挥了作用 [17, 18]; 在烟草中, 脂质转移蛋白-LTP具有延展蛋白的活性, 它可能在促进花粉管壁松弛, 加快花粉管生长过程中起作用[7]; Groot等的实验表明, 在普通烟草花粉细胞表面特异表达NTP303蛋白, 该基因及其家族基因的沉默将影响花粉管体外生长并导致雄性不育, 因此该蛋白在花粉萌发及花粉管生长中具有重要作用 [19].

也有研究认为, 花粉管最初的生长主要受到花粉内部因子的调控, 而在长出花粉粒以后则更多的受到雌蕊分泌物的调控[17, 18].Stephenson等的研究表明, 属于二核的烟草花粉, 在柱头上萌发生长后8~12 h发生有丝分裂, 分裂前为自养生长(autotrophic growth), 分裂后为异养生长(heterotrophic growth).其中分裂前并不是严格的自养生长, 花粉的萌发生长依赖于柱头提供水分、离子和糖类; 乙烯在促进花粉管自养生长中也发挥了作用.该阶段的自养生长指的是花粉管萌发生长更多的依赖于花粉本身存贮的代谢物, 有丝分裂后的异养生长则更多的依赖于花粉携带遗传信息的表达[20].

1.3 柱头与花粉互作过程中引发不亲和的成分

Koiwai等研究了51个烟草品种中的ω -氢脂肪酸和普通脂肪酸的含量和分布, 结果表明在自交亲和的烟草品种中, 柱头分泌液中C18∶ l-ω -OH的含量较C18∶ 2-ω -OH多, 与之相对应, 分泌液中普通脂肪酸C18∶ 1(油酸)的含量比C18∶ 2(亚油酸)多; 相反的是, 在自交不亲和烟草种N. alataN. forgetianaN. bonariensisN. langsdorfii中, 油酸和亚油酸的含量与自交亲和品种中的含量相反, 这些脂肪酸的品种差异性分布表明它们可能与自交不亲和过程有关[21, 22].与上述研究结果不同的是, 本课题组前期研究表明, 自交亲和烟草种N. stocktonii2类ω -氢脂肪酸或普通脂肪酸的含量规律和自交不亲和种相似, 而栽培烟草作为母本与N. stocktonii杂交授粉后, 表现为柱头杂交不亲和, 该组合杂交不亲和的调控和C18∶ l/C18∶ 2的含量差异是否有关有待于进一步研究.

一些柱头分泌液中的物质在亲和品种与不亲和品种中表达量不同, 这些物质的功能可能与单向授粉不亲和即SI× SC规律有关[23, 24, 25].NASTEP蛋白与Kunitz族蛋白酶抑制剂有很高的序列同源性, 该蛋白只在自交不亲和烟草种如N. alataN. forgetianaN. bonariensis等柱头中大量表达, 而在花柱中低水平表达; 授粉以前NASTEP位于柱头乳突细胞的液泡中, 授粉后柱头细胞发生巨大的变化, 如液泡破裂, 其中NASTEP和叶绿体伴随细胞壁的穿孔被释放到柱头细胞外基质中, 被释放出来NASTEP和其它物质与花粉发生识别作用, 推测其可能是降解位于花粉管中的某些柱头分泌蛋白, 从而引发不亲和反应 [26].

2 花粉管和花柱互作
2.1 花粉管在花柱中生长

关于烟草花粉管在花柱中正常生长的条件有很多种理论, 现在普遍认为化学因素和物理因素对于花粉管正常生长都是很重要的.一方面, 花柱传导组织梭形细胞形成的细胞间隙为花粉管的定向生长提供了有利条件[22]; 另一方面, 柱头、花柱和子房分泌物在花粉管生长和方向引导中扮演了重要角色.现阶段, 很多学者致力于分离鉴定这些成分, 取得了许多成就.在烟草中, 研究得比较多的是阿拉伯半乳糖蛋白(AGP), 阿拉伯半乳糖蛋白是一个富含羟脯氨酸糖蛋白家族, 相对分子质量在60~300 ku间[27], 其中包括TTS、NaTTS、GaRSGPG、PELPIII和120 kDa等[28, 29, 30, 31].TTS即引导组织特异蛋白, 它在花柱中花粉管的粘合、花粉管引导及提供营养等方面具有重要作用[32].从柱头端到子房端, 花柱TTS蛋白糖基化水平增高, 而糖基化梯度也在花柱中形成了一个酸性梯度, 这些梯度可能与花粉管的定向生长相关, 虽然这一功能尚存在疑点[30].

由于化学因素发挥引导作用的距离限制和浓度要求, 仅仅TTS糖蛋白不可能有效地引导花粉管定向生长.有学者认为花粉管定向生长可能不需要花柱中某种成分连续的浓度梯度作为方向引导, 在不同的部位可以由不同的物质浓度梯度定位其生长的方向.与之相吻合的是, 近年来有报道表明子房孢子体或者助细胞分泌物在花粉管定向生长中发挥了作用, 如吲哚乙酸(IAA)和γ -氨基丁酸(GABA), IAA和GABA可能在烟草子房中合成并控制其在花柱中的浓度梯度, 花柱靠近子房端的浓度高于远子房端, 从而引导花粉管朝着子房的方向生长[33, 34, 35].

另外, 在花烟草也分离到了TTS蛋白— — NaTTS, 该蛋白的功能可能与普通烟草中的TTS蛋白类似[36].然而, 位于传递组织细胞内壁中的GaRSGPG与TTS蛋白的多肽主链有97%相同[36], 但在花粉管生长中不发生作用, 可能更多的与划定TTS组织细胞功能或者与花柱病菌侵染有关.PELPIII在普通烟草雌蕊中表达, 除具有阿拉伯半乳糖蛋白属性外, 还具有延展蛋白的属性, 该蛋白在授粉前位于传导组织细胞间隙里, 但是授粉后转移到花粉管细胞内壁中, 这表明PELPIII可能与物质转运有关.也有推测认为PELPIII可能与限制胞外基质润滑性有关, 因为有实验表明在PELPIII沉默突变体中, 胞间质形态由光滑变得颗粒化 [37, 38].

另外, Martinis等研究表明乙烯在花粉管生长过程中可能发挥了作用, 乙烯可以通过蛋白磷酸化的信息传导途径影响mRNAs的稳定性, 其中可能包括了合成TTS糖蛋的mRNA[39]; Gray报道了烟草中NTS16受体激酶与花粉识别有关, 并且乙烯能够增加其表达量[30].

2.2 与花粉管在花柱中不亲和生长相关的物质

花柱中影响花粉管亲和性生长的物质, 研究报道的较多的是以S-allele为基础的自交不亲和机制, 多数烟草品种的自交不亲和都受到S-allele控制, 而Nicotiana plumbaginifolia缺乏S-allele特异性不亲和元件, 与其它品种的不亲和机理不同[40, 41].花粉S-allele产物属于一组F-box蛋白(SLFs)[23], 能与其它成分形成SCF泛素复合体, 花柱S-allele产物是S-RNase, 当雌蕊和花粉表达相同的S-allele时导致不亲和.S-RNase可以不区分亲和性的进入花粉管中, SCF泛素复合体可能通过不同的方式泛素化S-RNase, 决定了S-RNase的不同命运, 只有亲和花柱中泛素化的S-RNase被降解, 从而不能发挥其“ 细胞毒素” 的作用; 也有学者认为亲和花柱与不亲和花柱中的S-RNase与SCF复合体的不同位点发生作用, 只有亲和花柱中的S-RNase与SCF的激活位点结合后泛素化并被降解[42].但是, 在烟草中, S-RNase与花粉管直接发生作用的证据并不多, 这个过程还需要其它的非S-RNase因子调节, 如120 kOa、NaTTS 、GaRSGPG、NaSTEP、NaTrxh和HT-b等都可能在花粉管与S-RNase相互作用过程中发挥了功能 [43, 44].如研究报道指出硫氧还蛋白NaTrxh在自交不亲和的烟草品种中大量表达, 当其它花柱蛋白同时存在的情况下NaTrxh偏好性的选择S-RNase作为底物, 它可能通过改变S-RNase与SLF的亲和性, 或者是改变S-RNase的结构从而影响其在花粉管液泡中的稳定性发挥作用[44, 45]; HT-B是天冬酰胺富含蛋白, 该蛋白在自交亲和的样本中被降解[40], 抑制该蛋白的表达可克服自交不亲和; NaSTEP则可能在维持HT-B蛋白的稳定性中发挥了作用; NaPCCP则可能参与调节花柱S-RNase蛋白在花粉管细胞膜中的运输和降解[42].

在种间杂交过程中, 母本或者父母本都为自交不亲和种时, 自交不亲和作用机制对杂交不亲和具有一定的指导意义.研究报道得较多的是单向杂交不亲和(SI× SC)规律, 即自交亲和种作为杂交母本, 其亲和性高于自交不亲和种作为母本的杂交组合[24].SI× SC规律表明以S-locus为基础的自交不亲和机制在种间杂交不亲和过程中发挥了作用, 但在杂交不亲和与自交不亲和过程中发挥作用的机制不同.在以自交亲和植物为母本(如栽培烟草种)的杂交不亲和机制中, S-RNase介导的自交不亲和机理对其指导性不强, 而影响该类杂交不亲和过程的关键基因、蛋白或其它生理生化因子鲜有报道, 且杂交不亲和的机制可能因父母本不同而有差异.目前以自交亲和种为母本的种间杂交不亲和分子机制研究滞后[10], 也为开展相关研究带来了极大困难.

3 花粉管在胚珠中生长

在子房中, 花粉管从花柱传导组织中穿出, 在子房胎座表面生长, 研究表明烟草胎座表面为一层分泌型组织, 胎座表面珠孔处没有称为封闭器(obturator)的分泌性结构[46].亲和花粉管沿着胎座表面生长, 在有胚珠的地方转向, 从珠孔进入胚珠并通过助细胞形成的丝状器进入胚囊.子房孢子体组织和助细胞分泌物种特异性的多肽, 可能在花粉管生长短距离信号引导中发挥了重要作用, 包括花粉管生长方向引导、花粉管破裂和精细胞释放等过程.在拟南芥(Arabidopsis)和夏堇(Torenia fournieri)中, 胚珠分泌一个富含半胱氨酸的多肽LUREs, 引导花粉管进入胚珠生长[47, 48, 49, 50].

在烟草中, 花粉管到达助细胞之前一个助细胞程序性死亡, 之后花粉管停止生长、破裂并释放精子.在这个过程中, 许多胚珠细胞和助细胞分泌物发挥了调节作用, 但目前鉴定出的物质比较少, 花粉管在珠柄中和进入珠孔生长可能受到不同的物质调控[51].在烟草中, 研究得比较清楚的是钙离子在这个过程中发挥的作用:胚珠的珠孔和助细胞的丝状器是聚集钙离子最多的两个地方, 推测珠孔中聚集的高浓度钙离子吸引花粉管旋转90° 向珠孔生长, 而助细胞丝状器中聚集的高浓度钙离子则吸引花粉管进入胚囊.助细胞与花粉管之间呈现出一种相互作用的信号转导机制:助细胞丝状器中聚集的高浓度钙离子引导花粉管进入胚囊, 而即将到达的花粉管又引起助细胞细胞程序死亡, 很可能正是在这种相互作用下, 花粉管准确地进入发生细胞程序死亡的助细胞中; 然而仅仅钙离子并不足以发挥调节作用, 在胚柄、珠孔中还存在着大量分泌物, 虽然这些分泌物的成分和发挥的具体功能还不清楚, 但是它们对于花粉管在胚珠中正常生长是必须的[52].目前, 关于子房中控制花粉管不亲和生长的物质与机制研究结果很少, 尤其对于烟草属植物, 而对于植物控制一个胚珠只接受一根花粉管的机制研究得也很少, 这些机制的探索对于阐明植物的受精过程机制都是极其重要的.

4 结论和展望

烟草花粉-雌蕊互作涉及花粉在柱头上粘附、水合、萌发、生长和在花柱传导组织细胞间隙中生长, 以及从花柱传导组织进入子房胎座表面生长、进入胚珠到达胚囊, 花粉管破裂并释放精核、营养核, 上述过程中花粉-雌蕊互作的调控机制不同, 体现了花粉-雌蕊互作调控的复杂性.目前研究的主要热点是鉴定与授粉后花粉与雌蕊相互作用有关的成分, 难点是研究这些成分在体内发生作用的机理, 以及探索这些物质共同作用导致亲和反应或不亲和过程的调控网络; 另外, 由于目前鉴定出的花粉管受体很少, 增加了研究花粉和雌蕊互作的难度.对于植物受精过程研究的探索很多是在拟南芥中进行的, 而这个过程发生的机制具有种间特异性, 某些在模式植物中得出的结论在烟草中不一定符合, 这也为烟草花粉-雌蕊的互作研究带来困难.

通过整理烟草属植物花粉与雌蕊互作涉及的各种物质成分, 可以为继续探索烟草授粉受精过程提供思路.而对于烟草的育种工作实践, 应该先探索清楚亲本自交亲和状况, 选择自交亲和品种作为杂交母本有利于成功授粉; 另外应明确各杂交组合不亲和发生的具体部位, 针对性的研究各个部位不亲和障碍发生的细胞、生化及遗传学调控机制.本课题组构建了针对烟草雌雄蕊的单克隆抗体芯片平台, 为开展烟草属不同杂交组合, 不同部位杂交不亲和障碍的遗传调控机制, 提供了便利工具.对烟草花粉-雌蕊互作调控机制的研究, 增加了对茄科模式植物烟草生殖繁育过程的认识, 对指导烟草属植物种间杂交育种实践具有重要指导意义, 以提高烟草杂交育种亲和性, 加快烟草种间杂交育种进程.

The authors have declared that no competing interests exist.

参考文献
[1] 李凤霞, 王卫锋, 王鲁, . 烟草属植物遗传多样性和亲缘进化关系的荧光AFLP分析[J]. 中国农业科学, 2010, 43: 2418-2427.
LI F X, WANG W F, WANG L, et al. AFLP analysis of the genetic diversity and evolution relationship in Nicotiana[J]. Chinese Agricultural Science, 2010, 43: 2418-2427. [本文引用:1]
[2] MCCLURE B A, CRUZ-GARCIA F, BEECHER B, et al. Factors affecting inter-and intra-specific pollen rejection in Nicotiana[J]. Ann Bot, 2000, 85(S1): 113-123. [本文引用:1]
[3] KANDASAMY M K, KRISTEN U. Developmental aspects of ultrastructure, histochemistry and receptivity of the stigma of Nicotiana sylvestris[J]. Ann Bot, 1987, 60(4): 427-437. [本文引用:1]
[4] ROBERT S, EDLUND A F, PREUSS D. Species specifity in pollen-pistil interaction[J]. Ann Rev Genet, 2004, 38: 793-818. [本文引用:1]
[5] HESLOP-HARRISON Y. Stigma characteristics and angiosperm taxonomy[J]. Nordic J Bot, 1981, 1(3): 401-420. [本文引用:1]
[6] WHEELER M J, FRANKLIN-TONG V E, FRANKLIN F C H. The molecular and genetic basis of pollen-pistil interactions[J]. New Phytol, 2009, 151(3): 565-584. [本文引用:1]
[7] SANCHEZ A M, MARCBOTS M B, NIEUWLAND J, et al. Pistil factors controlling pollination[J]. The Plant Cell, 2004, 16(S1): 98-106. [本文引用:3]
[8] LUSH W M, SPURCK T, JOOSTEN R. Pollen tube guidance by the pistil of a Solanaceous plant[J]. Ann Bot, 2000, 85(S1): 39-47. [本文引用:1]
[9] 徐义流, 张绍铃. 花粉-雌蕊相互作用的分子基础[J]. 西北植物学报, 2003, 23(10): 1800-1809.
XU Y L, ZHANG S L. The molecular basis of pollen-pistil interaction[J]. Northwest Plant Journal, 2003, 23(10): 1800-1809. [本文引用:2]
[10] WOLTERS-ARTS M, LUSH W M. Lipids are required for directional pollen-tube growth[J]. Nature, 1998, 392(23): 818-820. [本文引用:3]
[11] CRESTI M, KEIJZER C J, TIEZZI A, et al. Stigma of Nicotiana: ultrastructural and biochemical studies[J]. AM J Bot, 1986, 73(12): 1713-1722. [本文引用:1]
[12] LUSH W M, GRIESER F, WOLTERS-ARTS M. Directional guidance of pollen tube in vitro and on the stigma[J]. Plant Physiol, 1998, 118: 733-741. [本文引用:1]
[13] TETSUYA H Y, YANG W C. Gametophytic pollen tube guidance: attractant peptides, gametic controls, and receptors[J]. Plant Physiol, 2017, 173(1): 112-121. [本文引用:1]
[14] MUSCHIETTI J, EYAL Y, MCCORMICK S. Pollen tube localization implies a role in pollen-pistil interactions for the tomato receptor-iike protein kinases LePRK1 and LePRK2[J]. The Plant Cell, 1988, 10(3): 319-330. [本文引用:1]
[15] PATRICIA A B, AMANDA K B, TOVAR-MENDEZ A et al. Pollen-pistil interactions and their role in mate selection[J]. Plant Physiol, 2017, 173(1): 89-90. [本文引用:1]
[16] VERHOEVEN T, FERON R, WOLTERS-ARTS M. STIG1 controls exudate secretion in the pistil of petunia and tobacco[J]. Plant Physiol, 2005, 138(1): 153-160. [本文引用:1]
[17] CHEUNG A Y. Pollen-pistil interactions in compatible pollination[J]. P Natl Acad Sci USA, 1995, 92(8): 3077-3080. [本文引用:2]
[18] CHEUNG A Y, WU H M, VERONICA S, et al. Pollen-Pistil interactions in Nicotiana tabacum[J]. Ann Bot, 2000, 85(S1): 29-37. [本文引用:2]
[19] GROOT P, WETERINGS K, BEEN M. Silencing of the pollen-specific gene NTP303 and its family members in tobacco affects in vivo pollen tube growth and results in male sterile plants[J]. Plant Mol Biol, 2004, 55(5): 715-726. [本文引用:1]
[20] STEPHENSON A G, TRAVERS S E, MENAALI J I, et al. Pollen performance before and during the autotrophic-heterotrophic transition of pollen tube growth[J]. Philosl T R Soc L, 2003, 358(1434): 1009-1018. [本文引用:1]
[21] KOIWAI K, MATSUZAKI T. Hydroxy and normal fatty acid distribution in stigmas of Nicotiana and other plants[J]. Phytochem, 1988, 27(9): 2827-2830. [本文引用:1]
[22] MATSUZAKI T, KOIWAI A, KAWASHIMA N. Changes in stigma-specific lipids of tobacco plant during flower development[J]. Plant Cell Physiol, 1983, 24(2): 207-213. [本文引用:2]
[23] ZHANG Y J, ZHAO Z H, XUE Y B. Roles of proteolysis in plant self-incompatibility[J]. Annu Rev Plant Biol, 2009, 60: 21-42. [本文引用:2]
[24] KUBAYAMA T, CHUNG C S, TAKEDA G. The diversity of interspecific pollen-pistil incongruity in Nicotiana[J]. Sex Plant Record, 1994, 7(4): 250-258. [本文引用:2]
[25] LORD E M, RUSSELL S D. The mechanisms of pollination and fertilization in plants[J]. Annu Rev Cell Dev Bio, 2002, 18(1): 81-105. [本文引用:1]
[26] GRETHEL Y B, MCCLURE B. Pollination in Nicotiana alata stimulates synthesis and transfer to the stigmatic surface of NaStEP, a vacuolar Kunitz proteinase inhibitor homologue[J]. J Exp Bo, 2008, 59(11): 3187-3201. [本文引用:1]
[27] QIN Y, CHEN D, ZHAO J. Localization of arabinogalactan proteins in anther, pollen, and pollen tube of Nicotiana tabacum L[J]. Protoplasma, 2007, 231(1-2): 43-53. [本文引用:1]
[28] UIIRICH A, SCHLESSINGER J. Signal transduction by recoptors with tyrosine kinase activity[J]. Cell, 1990, 61(2): 203-212. [本文引用:1]
[29] CHEUNG, A Y, WANG H A. Floral transmitting tissue-specific glycoprotein attracts pollen tubes and stimulates their growth[J]. Cell, 1995, 82(3): 383-393. [本文引用:1]
[30] LI H Y, GRAY J E. Pollination-enhanced expression of a receptor-like protein kinase related gene in tobacco styles[J]. Plant Mol Biol, 1997, 33(4): 653-665. [本文引用:3]
[31] SOMMERKNUDSEN J, CLARKE A E, BACIC A. A galactose-rich, cell-wall glycoprotein from styles of Nicotiana alata[J]. The Plant J, 1996, 9(1): 71-83. [本文引用:1]
[32] MUSCHIETTI J, EYAL Y, MCCORMICK S. Pollen tube localization implies a role in pollen-pistil interactions for the tomato receptor-like protein kinases LePRK1 and LePRK2[J]. The Plant Cell, 1988, 10(3): 319-330. [本文引用:1]
[33] CHEN D, ZHAO J. Free IAA in stigmas and styles during pollen germination and pollen tube growth of Nicotiana tabacum[J]. Physiol Plantarum, 2008, 134(1): 202-215. [本文引用:1]
[34] YU G H, SUN M X. Deciphering the possible mechanism of GABA in tobacco pollen tube growth and guidance[J]. Plant Signaling & Behavior, 2007, 2(5): 393. [本文引用:1]
[35] YU G H, ZOU J, FENG J, et al. Exogenous γ-aminobutyric acid (GABA) affects pollen tube growth via modulating putative Ca2+-permeable membrane channels and is coupled to negative regulation on glutamate decarboxylase[J]. J Exp Bot, 2014, 65(12): 3235-3248. [本文引用:1]
[36] WU H M, WONG E, OGDAHL J, et al. A pollen tube growth-promoting arabinogalactan protein from Nicotiana alata is similar to the tobacco TTS protein[J]. The Plant J, 2000, 22(2): 165-176. [本文引用:2]
[37] BOSCH M, DERKSEN J, MARIANI C. A functional study of stylar hydroxy proline-rich glycoproteins during pollen tube growth[J]. Sexual Plant Reprod, 2003, 16(2): 87-98. [本文引用:1]
[38] DE GRAAF, B H J, KNUIMAN B A, van der WEERDEN G M, et al. The PELPIII glycoproteins in Solanaceae: stylar expression and transfer into pollen tube walls[J]. Sex Plant Reprod, 2004, 16(5): 245-252. [本文引用:1]
[39] MARTINIS D D, COTTI G, HEKKER S L, et al. Ethylene response to pollen tube growth in Nicotiana tabacum flowers[J]. Planta, 2002, 214(5): 806-812. [本文引用:1]
[40] MCCLURE B, MOUT B, CANEVASCINIT S. A small asparagine-rich protein required for S-allele-specific pollen rejection in Nicotiana[J]. P Natl Acad Sci USA, 1999, 96(23): 13542-13547. [本文引用:2]
[41] CRUZ-GARCIA F, HANCOCK C N, KIM D. Stylar glycoproteins bind to S-RNase in vitro[J]. The Plant J, 2005, 42(3): 295-304. [本文引用:1]
[42] HUA Z H, KAO T H. Identification of major lysine residues of S3-RNase of Petunia inflata involved in ubiquitin-26S proteasome-mediated degradation in vitro[J]. The Plant J, 2008, 54(6): 1094-1104. [本文引用:2]
[43] HANCOCK C N, KENT L, MCCLURE B A. The stylar 120kDa glycoprotein is required for S-specific pollen rejection in Nicotiana[J]. The Plant J, 2005, 43(5): 716-723. [本文引用:1]
[44] JUÁREZ-DÍAZ J A, MCCLURE B, VÁZQUEZ-SANTANA S, et al. Novel thioredoxin h is secreted in Nicotiana alata and reduces S-RNase in vitro[J]. J Biol Chem, 2006, 281(6): 3418-3424. [本文引用:2]
[45] MCCLURE B, CRUZ-GARCÍA F, ROMERO C. Compatibility and incompatibility in S-RNase-based systems[J]. Ann Bot, 2011, 108(4): 647-658. [本文引用:1]
[46] HERRERO M. Changes in the ovary related to pollen tube guidance[J]. Ann Bot, 2000, 85(S1): 79-85. [本文引用:1]
[47] TAKEUCHI H, HIGASHIYAMA T. Tip-localized receptors control pollen tube growth and LURE sensing in Arabidopsis. [J]. Nature, 2016, 531(7593): 245. [本文引用:1]
[48] OKUDA S, TSUTSUI H, SHIINA K, et al. Defensin-like polypeptide LUREs are pollen tube attractants secreted from synergid cells[J]. Nature, 2009, 458(7236): 357. [本文引用:1]
[49] GOTO H I, OKUDA S, MIZUKAMI A, et al. Chemical visualization of an attractant peptide, LURE[J]. Plant Cell Physiol, 2011, 52(1): 49-58. [本文引用:1]
[50] OKUDA S, SUZUKI T, KANAOKA M M, et al. Acquisition of LURE-binding activity at the pollen tube tip of Torenia fournied[J]. Mol Plant, 2013, 6(4): 1074-1090. [本文引用:1]
[51] TIAN H Q, RUSSELL S D. Calcium distribution in fertilized and unfertilized ovules and embryo sacs of Nicotiana tabacum L[J]. Planta, 1997, 202(1): 93-105. [本文引用:1]
[52] HERRERO M. Ovary signals for directional pollen tube growth[J]. Sex Plant Reprod, 2001, 14(1-2): 3-7. [本文引用:1]